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清华大学深圳国际研究生院黄来强团队合作揭示兰科植物真菌异养进化的分子机制

2024/04/28

近日,清华大学深圳国际研究生院黄来强(Laiqiang Huang)教授团队与福建农林大学兰思仁教授、刘仲健教授团队等合作者,通过测定组装和比较分析兰科植物真菌异养三类演化生活型(初始型、部分型和完全型)的物种基因组,揭示了真菌异养兰花形态建成和营养获取及其进化的遗传基础和分子机制。

菌根共生(mycorrhizal symbiosis)特征的出现与陆生植物早期演化时间高度吻合,被认为是植物适应陆地环境的关键创新,对植物从海洋到陆地的拓展和随后陆生生态系统演化有巨大的推动作用。植物和真菌的共生关系大多是互利互惠的:共生真菌帮助植物吸收土壤水分和无机矿物质,而植物则为真菌提供光合作用固碳合成的有机物。然而,这种双向互利关系被某些陆生植物物种颠覆性地逆转:植物从菌根真菌中掠夺生长发育和生存所需水分、矿物无机盐和碳源有机物,某些类群甚至放弃光合作用,在完整的生命周期中所有营养物质均从真菌索取,这种有别于光合作用自养的营养方式被称为真菌异养。根据对真菌营养来源的依赖程度,可将真菌异养分为萌芽阶段依赖真菌提供有机物的初始真菌异养,同时依赖自身光合作用和真菌作为营养源的部分真菌异养,以及自身不能光合作用,彻底依赖真菌碳源的完全真菌异养(腐生)。

图1.部分真菌异养的紫金舌唇兰(a)和完全真菌异养的广东舌唇兰(b)

真菌异养型植物高达3万余种,分布跨越苔藓类、石松类、蕨类、裸子植物和被子植物类群,其物种多样性和广泛分布受到科学界格外关注。真菌异养的起源与演化是相关研究领域的一大焦点,但由于缺乏合适的自养和异养相关对比模式植物,至今有关其认知依然滞后。鉴于此,研究团队特意选择了兰科作为研究该问题的切入点,兰科全科丰富的物种多样性(全科28000余种)以及科内涵盖初始型、部分型和完全型真菌异养种类的特点使其成为了研究真菌异养的理想类群。研究团队从兰科中选取了部分真菌异养的紫金舌唇兰(Platanthera zijinensis)和完全真菌异养的广东舌唇兰(Platanthera guangdongensis)(图1)进行基因组的测序组装,并与其他已测序兰科基因组数据进行比对分析(本团队已发表的其他兰科基因组文章,包括蝴蝶兰、石斛、拟兰等),为初始型-部分型-完全型的真菌异养进化过程提供了详细解析(图2)。

图2. 7个兰科植物和12个其他被子植物的分化与基因家族进化图谱,兰亚科的舌唇兰与树兰亚科在约60Myr前分化,两种舌唇兰间分化时间则为11Myr

研究发现,随着初始型-部分型-完全型真菌异养对从真菌获取营养物质的依赖程度加深,光合作用相关基因、光感受器基因和生长素转运蛋白基因的基因家族收缩甚至同源基因完全缺失,碱基替换率增加(图3),导致植物光合作用能力减弱甚至丢失,完全异养型产生无叶和无根的表型,占领无光的生态位;同时海藻糖水解酶基因家族发生扩增,使植物对真菌菌丝中海藻糖的消化利用效率提升,使部分和完全真菌异养兰科植物可以将真菌作为营养源。

图3.四种兰花的碱基同义替换速率的比较

兰科植物种子不含胚乳,从种子萌芽到原球茎阶段的生长发育依赖真菌提供的海藻糖,因此所有兰科植物至少是初始型真菌异养;将海藻糖水解酶的表达扩展到整个生命周期,就是部分真菌异养和完全真菌异养的演化途径。同时黑暗是真菌异养进化过程的重要影响因素,抑制叶和根的发育,使完全真菌异养兰科植物的整个生命周期可以视为原球茎阶段的延续(图4)。兰科植物的真菌异养营养方式体现了兰科通过迅速分化产生高度多样性和关键创新,以抢占大量生态位的独特生存策略:部分异养型兰科植物通过利用共生真菌作为营养源适应了低光环境,实现了生态位扩充;完全异养型兰科植物通过高效利用海藻糖,抛弃光合作用并终止了根和叶的发育,进一步适应了无光环境的生存。

紫金唇舌兰和广东唇舌兰基因组是目前已全基因组测序的兰科植物中最大的两个基因组图谱,同时也是兰亚科首两个测序的基因组,填补了兰科各亚科间进化研究的空白,具有重大的科学意义。

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图4.兰花真菌异养的分子机制。a.在种子萌芽到原球茎阶段所有兰科植物均为真菌异养,依赖消化真菌海藻糖作为营养来源;b.通过丢失光感受器基因和生长素转运蛋白基因,完全型真菌异养植物产生了无叶和无根的表型;c.部分真菌异养植物保留了部分叶和根发育的调控基因;d.完全真菌异养兰花从真菌中获取海藻糖和其他营养物质(d-1, 2),而部分真菌异养兰花除了从真菌中获取营养物质外,还能进行光合作用(d-3)

相关成果近日以“有叶和无叶舌唇兰基因组揭示真菌异养植物的进化”(Genomes of leafy and leafless Platanthera orchids illuminate the evolution of mycoheterotrophy)为题发表在《自然·植物》(Nature Plants)上,福建农林大学教授兰思仁、刘仲健等为本论文的通讯作者,深圳国际研究生院教授黄来强和博士后刘可为均为本文作者,其中刘可为是共同第一作者。研究成果受到自然杂志社特别推介:《自然系列期刊(Nature Portfolio同步在线发表题为“The evolutionary mechanisms of mycoheterotrophic orchids”的研究简报。《自然·植物》在“新闻与观点”(News & Views)栏目同期配发了国际同行专家撰写的题为“Turning to the dark side”的评论文章,对该研究成果给予高度评价。


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